L-Аскорбиновая кислота как антиоксидант и сигнально-регуляторный агент в клетках высших растений

  • Мария Аркадьевна Войтехович Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Республика Беларусь
  • Виктория Александровна Кучинская Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Республика Беларусь
  • Илья Юрьевич Новосельский Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Республика Беларусь
  • Полина Вацлавовна Гриусевич Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Республика Беларусь
  • Вероника Валерьевна Самохина Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Республика Беларусь
  • Вера Сергеевна Мацкевич Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Республика Беларусь
  • Анатолий Иосифович Соколик Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Республика Беларусь
  • Вадим Викторович Демидчик Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Республика Беларусь

Аннотация

Приведен обзор данных о роли аскорбиновой кислоты в качестве важнейшего антиоксиданта и регулятора физиологических процессов у растений. Биосинтез аскорбата у растений идет по нескольким уникальным для них путям, имеется система его транспорта через мембраны. Участие аскорбата в антиоксидантной защите главным образом сводится к его роли в цикле Фойер – Холливела – Асады, детоксицирующем перекись водорода во всех внутриклеточных компартментах, кроме клеточной стенки. Некоторые работы последних лет указывают на прямое участие в транспорте аскорбат-аниона ионных каналов. Появились данные о ранее неизвестных функциях аскорбата, таких как поглощение и метаболизм железа, а также генерация редокс-сигналов. Прооксидантная роль аскорбата пока изучена слабо, однако ряд исследователей считают, что он способен участвовать в синтезе наиболее реакционно-активной формы кислорода – гидроксильного радикала как в норме, так и в патологии. К наиболее важным темам будущих работ можно отнести детализацию функций L-аскорбиновой кислоты в качестве восстановителя железа при поглощении данного металла корнями растений, а также роль аскорбата в индукции Са2+-сигналов, участвующих в регуляции стрессовых и гормональных ответов.

Биографии авторов

Мария Аркадьевна Войтехович, Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Республика Беларусь

аспирантка кафедры клеточной биологии и биоинженерии растений биологического факультета. Научный руководитель – В. В. Демидчик

Виктория Александровна Кучинская, Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Республика Беларусь

студентка биологического факультета. Научный руководитель – В. В. Демидчик

Илья Юрьевич Новосельский, Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Республика Беларусь

студент биологического факультета. Научный руководитель – В. В. Демидчик

Полина Вацлавовна Гриусевич, Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Республика Беларусь

магистрант кафедры клеточной биологии и биоинженерии растений биологического факультета. Научный руководитель – В. В. Демидчик

Вероника Валерьевна Самохина, Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Республика Беларусь

аспирантка кафедры клеточной биологии и биоинженерии растений биологического факультета. Научный руководитель – А. И. Соколик

Вера Сергеевна Мацкевич, Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Республика Беларусь

аспирантка кафедры клеточной биологии и биоинженерии растений биологического факультета. Научный руководитель – В. В. Демидчик

Анатолий Иосифович Соколик, Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Республика Беларусь

кандидат биологических наук; заведующий научно-исследовательской лабораторией физиологии и биотехнологии растений, доцент кафедры клеточной биологии и биоинженерии растений, заместитель
декана по научно-исследовательской работе биологического факультета

Вадим Викторович Демидчик, Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Республика Беларусь

доктор биологических наук, доцент; заведующий кафедрой клеточной биологии и биоинженерии растений биологического факультета

Литература

  1. Smirnoff N, Wheeler GL. Ascorbic acid in plants: biosynthesis and function. Critical Reviews in Plant Sciences. 2000;19:267–290. DOI: 10.1080/10409230008984166.
  2. Foyer CH, Noctor G. Ascorbate and glutathione: the heart of the redox hub. Plant Physiology. 2011;155(1):2–18. DOI: 10.1104/pp.110.167569.
  3. Gest N, Gautier H, Stevens R. Ascorbate as seen through plant evolution: the rise of a successful molecule? Journal of Experimental Botany. 2013;64(1):33–53. DOI: 10.1093/jxb/ers297.
  4. Smirnoff N. Ascorbic acid metabolism and functions: A comparison of plants and mammals. Free Radical Biology and Medicine. 2018. DOI: 10.1016/j.freeradbiomed.2018.03.033.
  5. Linster CL, Van Schaftingen E. Vitamin C: Biosynthesis, recycling and degradation in mammals. FEBS Journal. 2007;274(1):1–22. DOI: 10.1111/j.1742-4658.2006.05607.x.
  6. Wheeler GL, Jones MA, Smirnoff N. The biosynthetic pathway of vitamin C in higher plants. Nature. 1998;393:5. DOI: 10.1038/30728.
  7. Akram NA, Shafiq F, Ashraf M. Ascorbic acid-a potential oxidant scavenger and its role in plant development and abiotic stress tolerance. Frontiers in Plant Science. 2017;8:613. DOI: 10.3389/fpls.2017.00613.
  8. Valpuesta V, Botella MA. Biosynthesis of L-ascorbic acid in plants: new pathways for an old antioxidant. Trends in Plant Science. 2004;9(12):573–577. DOI: 10.1016/j.tplants.2004.10.002.
  9. Davey MW, Montagu MV, Inzé D, Sanmartin M, Kanellis A, Smirnoff N, et al. Plant L-ascorbic acid: chemistry, function, metabolism, bioavailability and effects of processing. Journal of the Science of Food and Agriculture. 2000;80(7):825–860. DOI: 10.1002/(SICI)1097-0010(20000515)80:7<825::AID-JSFA598>3.0.CO;2-6.
  10. Sharova EI. Antioksidanty rastenii. Saint Petersburg: Publishing Saint Petersburg State University; 2016 (in Russ.).
  11. Smirnoff N. The function and metabolism of ascorbic acid in plants. Annals of Botany. 1996;78(6):661– 669. DOI: 10.1006/anbo.1996.0175.
  12. Gallie DR. L-ascorbic acid: a multifunctional molecule supporting plant growth and development. Scientifica (Cairo). 2013;2013:1–24. DOI: 10.1155/2013/795964.
  13. Loewus FA, Kelly S. The metabolism of D-galacturonic acid and its methyl ester in the detached ripening strawberry. Archives of Biochemistry and Biophysics. 1961;95:483– 493.
  14. Wolucka BA, Van Montagu M. GDP-Mannose 30,50-epimerase forms GDP-L-gulose, a putative intermediate for the novo biosynthesis of vitamin C in plants. Journal of Biological Chemistry. 2003;278(48):47483– 47490. DOI: 10.1074/jbc.M309135200.
  15. Wheeler G, Ishikawa T, Pornsaksit V, Smirnoff N. Evolution of alternative biosynthetic pathways for vitamin C following plastid acquisition in photosynthetic eukaryotes. Evolutionary Biology, Plant Biology. 2015;4. DOI: 10.7554/eLife.06369.
  16. Chupakhin GN. Sistema askorbinovoi kisloty rastenii. Kaliningrad: Kaliningrad State University; 1997 (in Russ.).
  17. Zechmann B, Stumpe M, Mauch F. Immunocytochemical determination of the subcellular distribution of ascorbate in plants. Planta. 2011;233(1):1–12. DOI: 10.1007/s00425-010-1275-x.
  18. Tedone L, Hancock RD, Alberino S, Haupt S, Viola R. Long-distance transport of L-ascorbic acid in potato. BMC Plant Biology. 2004. DOI: 10.1186/1471-2229-4-16.
  19. Foyer CH, Halliwell B. The presence of glutathione and glutathione reductase in chloroplasts: a proposed role in ascorbic acid metabolism. Planta. 1976;133(1):21–25. DOI: 10.1007/BF00386001.
  20. Foyer CH, Halliwell B. Purification and properties of dehydroascorbate reductase from spinach leaves. Phytochemistry. 1977;16(9):1347–1350. DOI: 10.1016/S0031-9422(00)88779-8.
  21. Ozyigit II, Filiz E, Vatansever R, Kurtoglu KY, Koc I, Öztürk MX, et al. Identification and comparative analysis of H2O2-scavenging enzymes (ascorbate peroxidase and glutathione peroxidase) in selected plants employing bioinformatics approaches. Front Plant Science. 2016;22(7):301. DOI: 10.3389/fpls.2016.00301.
  22. Halliwell B, Gutteridge JMC. Free radicals in biology and medicine. Fifth edition. [Oxford]: Oxford University Press Science; 2015;4. p.155–199.
  23. Zhang Y. Biological role of ascorbate in plants. In: Ascorbic acid in plants. Springer Briefs in Plant Science. New York: Springer; 2013. p.7–33. DOI: 10.1007/978-1-4614-4127-4_7.
  24. Demidchik V. Mechanisms of oxidative stress in plants: from classical chemistry to cell biology. Environmental and Experimental Botany. 2015. Vol. 109. P. 212228. DOI: 10.1016/j.envexpbot.2014.06.021.
  25. Demidchik V, Shabala S. Mechanisms of cytosolic calcium elevation in plants: the role of ion channels, calcium extrusion systems and NADPH oxidase-mediated «ROS-Ca2+ Hub». Functional Plant Biology. 2018;45:9 –27. DOI: 10.1071/FP16420.
  26. Fry SC. Oxidative scission of plant cell wall polysaccharides by ascorbate-induced hydroxyl radicals. The Biochemical Journal. 1998;332:507–515.
  27. Fry SC, Miller JG, Dumville JC. A proposed role for copper ions in cell wall loosening. Plant and Soil. 2002;247(1):57– 67. DOI: 10.1023/A:1021140022082.
  28. Demidchik V, Shabala SN, Coutts KB, Tester MA, Davies JM. Free oxygen radicals regulate plasma membrane Ca2+- and K+-permeable channels in plant root cells. Journal of Cell Science. 2003;116:81– 88.
  29. Cosgrove DJ. Catalysts of plant cell wall loosening. F1000 Faculty Reviews. 2016;5:119. DOI: 10.12688/f1000research.7180.1.
  30. Foreman J, Demidchik V, Bothwell JHF, Mylona P, Miedema H, Torres MA, et al. Reactive oxygen species produced by NADPH oxidase regulate plant cell growth. Nature. 2003;422:442– 446. DOI: 10.1038/nature01485.
  31. Müller K, Linkies A, Vreeburg RA, Fry SC, Krieger-Liszkay A, Leubner-Metzger G. In vivo cell wall loosening by hydroxyl radicals during cress seed germination and elongation growth. Plant Physiology. 2009;150:1855–1865. DOI: 10.1104/pp.109.139204.
  32. Richards SL, Wilkins KA, Swarbreck SM, Anderson AA, Habib N, Smith AG, et al. The hydroxyl radical in plants: from seed to seed. Journal of Experimental Botany. 2015;66:37– 46. DOI: 10.1093/jxb/eru398.
  33. Qian HF, Peng XF, Han X, Ren J, Zhan KY, Zhu M. The stress factor, exogenous ascorbic acid, affects plant growth and the antioxidant system in Arabidopsis thaliana. Russian Journal of Plant Physiology. 2014;61(4):467– 475. DOI: 10.1134/S1021443714040141.
  34. Wertz J-L, Deleu M, Coppée S, Richel A. Hemicelluloses and lignin in biorefineries. Green Chemistry and Chemical Engineering. Boca Raton: CRC Press; 2017.
  35. Wagner AE, Rimbach G. Ascorbigen: chemistry, occurrence, and biologic properties. Clinics in Dermatology. 2009;27(2):217–224. DOI: 10.1016/j.clindermatol.2008.01.012.
  36. Pastori GM, Kiddle G, Antoniw J, Bernard S, Veljovic-Jovanovic S, Verrier PJ, et al. Leaf vitamin C contents modulate plant defense transcripts and regulate genes that control development through hormone signaling. The Plant Cell. 2003;15(4):939–951. DOI: 10.1105/tpc.010538.
  37. Arrigoni O. Ascorbate system in plant development. Journal of Bioenergetics and Biomembranes. 1994;26(4):407– 419. DOI: 10.1007/BF00762782.
  38. Olmos E, Kiddle G, Pellny T, Kumar S, Foyer C. Modulation of plant morphology, root architecture, and cell structure by low vitamin C in Arabidopsis thaliana. Journal of Experimental Botany. 2006;57:1645–1655. DOI: 10.1093/jxb/erl010.
  39. Herschbach C, Scheerer U, Rennenberg H. Redox states of glutathione and ascorbate in root tips of poplar (Populus tremula ×× P. alba) depend on phloem transport from the shoot to the roots. Journal of Experimental Botany. 2010;61:1065–1074. DOI: 10.1093/jxb/erp371.
  40. Demidchik V. Reactive oxygen species and oxidative stress in plants. In: Shabala S. Plant Stress Physiology. Hobart: University of Tasmania; 2012. p.24 –58. DOI: 10.1079/9781845939953.0024.
  41. Demidchik V. Plant Stress Physiology. Chapter 3. Oxford: CABI; 2017. DOI: 10.1079/9781780647296.0000.
  42. Steinhorst L, Kudla J. Calcium and reactive oxygen species rule the waves of signaling. Plant Physiology. 2013;163:471– 485. DOI: 10.1104/pp.113.222950.
  43. Demidchik V, Maathuis FJM. Ion Channels and Plant Stress Responses. Heidelberg: Springer; 2010.
  44. Demidchik V, Maathuis FJM. Physiological roles of nonselective cation channels in plants: from salt stress to signalling and development. New Phytologist. 2007;175:387– 405. DOI: 10.1111/j.1469-8137.2007.02128.x.
  45. Demidchik V, Sokolik A, Yurin V. The effect of Cu2+ on ion transport systems of the plant cell plasmalemma. Plant Physiology. 1997;114:1313–1325.
  46. Demidchik V, Shang Z, Shin R, Thompson E, Rubio L, Laohavisit A, et al. Plant extracellular ATP signaling by plasma membrane NADPH oxidase and Ca2+ channels. Plant Journal. 2009;58:903–913. DOI: 10.1111/j.1365-313X.2009.03830.x.
  47. Rounds CM, Bezanilla M. Growth mechanisms in tip-growing plant cells. Annual Review of Plant Biology. 2013;64:243–265. DOI: 10.1146/annurev-arplant-050312-120150.
  48. Makavitskaya M, Svistunenko D, Navaselsky I, Hryvusevich P, Mackievic V, Rabadanova C, et al. Novel roles of ascorbate in plants: induction of cytosolic Ca2+ signals and efflux from cells via anion channels. Journal of Experimental Botany. 2018;69(14):3477–3489. DOI: 10.1093/jxb/ery056.
  49. Sattelmacher B. The apoplast and its significance for plant mineral nutrition. New Phytologist. 2001;149:167–192. DOI: 10.1046/j.1469-8137.2001.00034.x.
  50. Printz B, Lutts S, Hausman J-F, Sergeant K. Copper trafficking in plants and its implication on cell wall dynamics. Frontiers in Plant Science. 2016;7:601. DOI: 10.3389/fpls.2016.00601.
  51. Fry SC. Primary cell wall metabolism: tracking the careers of wall polymers in living plant cells. New Phytologist. 2004;161:641– 675. DOI: 10.1111/j.1469-8137.2004.00980.x.
  52. Becana M, Klucas RV. Transition metals in legume root nodules: iron-dependent free radical production increases during nodule senescence. Proceedings of the National Academy of Sciences. 1992;89(19):8958–8962. PMID: 11607326.
  53. Moran JF, Becana M, Iturbe-Ormaetxe I, Frechilla S, Klucas RV, Aparicio-Tejo P. Drought induces oxidative stress in pea plants. Planta. 1994;194(3):346 –352. DOI: 10.1007/BF00197534.
  54. Moran JF, Klucas RV, Grayer RJ, Abian J, Becana M. Complexes of iron with phenolic compounds from soybean nodules and other legume tissues: pro-oxidant and antioxidant properties. Free Radicals in Biology and Medicine. 1997;22:861– 870.
  55. Demidchik V, Bowen HC, Maathuis FJ, Shabala SN, Tester MA, White PJ, et al. Arabidopsis thaliana root nonselective cation channels mediate calcium uptake and are involved in growth. The Plant Journal. 2002;32:799–808.
  56. Demidchik V. Characterisation of root plasma membrane Ca2+-permeable cation channels: techniques and basic concepts. In: Volkov AG. Plant Electrophysiology. Heidelberg: Springer; 2012. p.339 –370.
  57. Kollist H, Jossier M, Laanemets K, Thomine S. Anion channels in plant cells. The FEBS Journal. 2011;278:4277– 4292. DOI: 10.1111/j.1742-4658.2011.08370.x.
Опубликован
2019-01-18
Ключевые слова: L-аскорбиновая кислота, высшие растения, Arabidopsis thaliana (L.), антиоксидантная и прооксидантная роль, Са2 -сигналы, сигнально-регуляторный агент, гидроксильный радикал
Как цитировать
Войтехович, М. А., Кучинская, В. А., Новосельский, И. Ю., Гриусевич, П. В., Самохина, В. В., Мацкевич, В. С., Соколик, А. И., & Демидчик, В. В. (2019). L-Аскорбиновая кислота как антиоксидант и сигнально-регуляторный агент в клетках высших растений. Экспериментальная биология и биотехнология, 2, 27-38. Доступно по https://journals.bsu.by/index.php/biology/article/view/2506
Раздел
Клеточная биология и биотехнология растений