Ингибирование ростовых процессов и индукция запрограммированной клеточной гибели в корне Helianthus annuus L. под действием ионов никеля и никель-гистидиновых комплексов

  • Вера Сергеевна Мацкевич Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Беларусь https://orcid.org/0000-0002-5116-0157
  • Артур Александрович Шикер Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Беларусь
  • Сергей Николаевич Звонарев Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Беларусь
  • Кирилл Сергеевич Лицкевич Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Беларусь
  • Оксана Александровна Туровец Полесский институт растениеводства НАН Беларуси, ул. Школьная, 2, 247781, пос. Криничный, Мозырский район, Гомельская область, Беларусь
  • Игорь Иванович Смолич Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Беларусь
  • Анатолий Иосифович Соколик Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Беларусь
  • Вадим Викторович Демидчик Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Беларусь

Аннотация

Никель (Ni2+) выполняет ряд незаменимых функций у растений, но в высоких концентрациях вызывает токсические эффекты, подавляет их рост и развитие. Проблема загрязнения никелем занимает особое место в экологической физиологии, поскольку отказ от никелевых сплавов и, как следствие, снижение выброса данного металла в биосферу на современном этапе не представляются возможными. Одним из природных механизмов приспособления к чрезмерному содержанию никеля в среде является усиленный синтез свободного гистидина, формирующего хелаты с Ni2+. В настоящей работе проведен детальный анализ воздействия никеля и никель-гистидиновых комплексов на рост и развитие корней подсолнечника (Helianthus annuus L.) белорусской селекции (гибрид Орион). Установлено, что Ni2+, начиная с концентрации 0,3 ммоль/л, вызывает статистически достоверное ингибирование роста корней этого важного сельскохозяйственного вида, а при концентрации 3 ммоль/л и выше полностью подавляет его. Гистидин, введенный совместно с Ni2+, уменьшал негативное влияние данного металла, сдвигая приблизительно на порядок действующие концентрации никеля, вызывающие один и тот же токсический эффект. Обработка Ni2+ приводила к увеличению доли клеток с симптомами запрограммированной клеточной гибели, при этом добавление гистидина снижало развитие указанных симптомов. Таким образом, в настоящей работе впервые установлены закономерности дозозависимости токсического воздействия никеля и никель-гистидиновых комплексов на рост корня подсолнечника и развитие симптомов запрограммированной клеточной гибели в ризодерме.

Биографии авторов

Вера Сергеевна Мацкевич, Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Беларусь

аспирантка кафедры клеточной биологии и биоинженерии растений биологического факультета. Научный руководитель – В. В. Демидчик

Артур Александрович Шикер, Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Беларусь

студент биологического факультета. Научный руководитель – В. С. Мацкевич

Сергей Николаевич Звонарев, Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Беларусь

аспирант кафедры клеточной биологии и биоинженерии растений биологического факультета. Научный руководитель – В. В. Демидчик

Кирилл Сергеевич Лицкевич, Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Беларусь

студент биологического факультета. Научный руководитель – В. С. Мацкевич

Оксана Александровна Туровец, Полесский институт растениеводства НАН Беларуси, ул. Школьная, 2, 247781, пос. Криничный, Мозырский район, Гомельская область, Беларусь

старший научный сотрудник лаборатории масличных культур

Игорь Иванович Смолич, Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Беларусь

кандидат биологических наук, доцент; заведующий кафедрой клеточной биологии и биоинженерии растений биологического факультета

Анатолий Иосифович Соколик, Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Беларусь

кандидат биологических наук; заведующий лабораторией физиологии и биотехнологии растений, доцент кафедры клеточной биологии и биоинженерии растений биологического факультета

Вадим Викторович Демидчик, Белорусский государственный университет, пр. Независимости, 4, 220030, г. Минск, Беларусь

доктор биологических наук, доцент; декан биологического факультета

Литература

  1. Buxton S, Garman E, Heim KE, Lyons-Darden T, Schlekat CE, Taylor MD, et al. Concise review of nickel human health toxicology and ecotoxicology. Inorganics [Internet]. 2019 [cited 2019 July 20];7(7):89. Available from: https://www.mdpi.com/23046740/7/7/89/htm. DOI: 10.3390/inorganics7070089.
  2. Balachandran C, Haribabu J, Jeyalakshmi K, Bhuvanesh NSP, Karvembu R, Emi N, et al. Nickel(II) bis(isatin thiosemicarbazone) complexes induced apoptosis through mitochondrial signaling pathway and G0/G1 cell cycle arrest in IM-9 cells. Journal of Inorganic Biochemistry. 2018;182:208–221. DOI: 10.1016/j.jinorgbio.2018.02.014.
  3. Bergmann W, editor. Nutritional disorders of plants: development, visual and analytical diagnosis. Jena: G. Fisher; 1992. 741 p.
  4. Rizvi A, Khan MS. Heavy metal-mediated toxicity to maize: oxidative damage, antioxidant defence response and metal distribution in plant organs. International Journal of Environmental Science and Technology. 2019;16(8):4873– 4886. DOI: 10.1007/ s13762-018-1916-3.
  5. Sreekanth TVM, Nagajyothi PC, Lee KD, Prasad TNVKV. Occurrence, physiological responses and toxicity of nickel in plants. International Journal of Environmental Science and Technology. 2013;10(5):1129 –1140. DOI: 10.1007/s13762-013-0245-9.
  6. Hossain MA, Piyatida P, da Silva JAT, Fujita M. Molecular mechanism of heavy metal toxicity and tolerance in plants: central role of glutathione in detoxification of reactive oxygen species and methylglyoxal and in heavy metal chelation. Journal of Botany [Internet]. 2012 [cited 2019 July 21];2012. Available from: https://www.hindawi.com/journals/jb/2012/872875/. DOI: 10.1155/2012/872875.
  7. Kehrer JP. The Haber – Weiss reaction and mechanisms of toxicity. Toxicology. 2000;149(1):43–50. DOI: 10.1016/s0300483x(00)00231-6.
  8. Joshi S, Husain MM, Chandra R, Hasan SK, Srivastava RC. Hydroxyl radical formation resulting from the interaction of nickel complexes of L-histidine, glutathione or L-cysteine and hydrogen peroxide. Human & Experimental Toxicology. 2005;24(1):13–17. DOI: 10.1191/0960327105ht493oa.
  9. Richau KH, Kozhevnikova AD, Seregin IV, Vooijs R, Koevoets PLM, Smith JAC, et al. Chelation by histidine inhibits the vacuolar sequestration of nickel in roots of the hyperaccumulator Thlaspi caerulescens. New Phytologist. 2009;183(1):106 –116. DOI: 10.1111/j.1469-8137.2009.02826.x.
  10. Ingle RA, Mugford ST, Rees JD, Campbell MM, Smith JAC. Constitutively high expression of the histidine biosynthetic pathway contributes to nickel tolerance in hyperaccumulator plants. The Plant Cell. 2005;17(7):2089 –2106. DOI: 10.1105/tpc.104.030577.
  11. Inoue S, Kawanishi S. ESR evidence for superoxide, hydroxyl radicals and singlet oxygen produced from hydrogen peroxide and nickel(II) complex of glycylglycyl-L-histidine. Biochemical and Biophysical Research Communications. 1989;159(2):445– 451. DOI: 10.1016/0006-291x(89)90012-0.
  12. Halliwell B, Gutteridge JMC. Free radicals in biology and medicine. 3rd edition. Oxford: Oxford University Press; 1999. 936 p.
  13. Ghasemi R, Ghaderian SM, Krämer U. Interference of nickel with copper and iron homeostasis contributes to metal toxicity symptoms in the nickel hyperaccumulator plant Alyssum inflatum. New Phytologist. 2009;184(3):566 –580. DOI: 10.1111/j.1469-8137. 2009.02993.x.
  14. Mackievic VS, Zvanarou SM, Shyker AA, Turovets OA, Smolich II, Sokolik AI, et al. Determination of NaCl-induced modifications in growth processes and induction of programmed cell death in sunflower roots. Journal of Belarusian State University. Biology. 2019;3:13–20. Russian. DOI: 10.33581/2521-1722-2019-3-13-20.
  15. Murashige T, Skoog F. A revised medium for rapid growth and bio-assays with tobacco tissue cultures. Physiologia Plantarum. 1962;15(3):473– 497. DOI: 10.1111/j.1399-3054.1962.tb08052.x.
  16. Datta AK, Misra M, North SL, Kasprzak KS. Enhancement by nickel(II) and L-histidine of 2′-deoxyguanosine oxidation with hydrogen peroxide. Carcinogenesis. 1992;13(2):283–287. DOI: 10.1093/carcin/13.2.283.
  17. Akbaş H, Dane F, Meriç Ç. Effect of nickel on root growth and the kinetics of metal ions transport in onion (Allium cepa) root. Indian Journal of Biochemistry and Biophysics. 2009;46(4):332–336.
  18. Fiala R, Kenderešová L, Syshchykov DV, Martinka M, Repka V, Pavlovkin J, et al. Comparison of root growth and morphological responses to cadmium and nickel in two maize cultivars. Modern Phytomorphology. 2013;3:131–137. DOI: 10.5281/zenodo. 162002.
  19. Demidchik V, Tyutereva EV, Voitsekhovskaja OV. The role of ion disequilibrium in induction of root cell death and autophagy by environmental stresses. Functional Plant Biology. 2018;45(1–2):28– 46. DOI: 10.1071/fp16380.
  20. Petrov V, Hille J, Mueller-Roeber B, Gechev TS. ROS-mediated abiotic stress-induced programmed cell death in plants. Frontiers in Plant Science [Internet]. 2015 [cited 2019 July 23];6:69. Available from: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/ fpls.2015.00069/full. DOI: 10.3389/fpls.2015.00069.
  21. Hogg BV, Kacprzyk J, Molony EM, O’Reilly C, Gallagher TF, Gallois P, et al. An in vivo root hair assay for determining rates of apoptotic-like programmed cell death in plants. Plant Methods [Internet]. 2011 [cited 2019 July 23];7(1):45. Available from: http:// www.plantmethods.com/content/7/1/45. DOI: 10.1186/1746-4811-7-45.
  22. Kumar SR, Mohanapriya G, Sathishkumar R. Аbiotic stress-induced redox changes and programmed cell death in plants – a path to survival or death? In: Gupta DK, Palma JM, Corpas FJ, editors. Redox state as a central regulator of plant-cell stress responses. Cham: Springer; 2016. p. 233–252. DOI: 10.1007/978-3-319-44081-1_11.
  23. Demidchik V, Cuin TA, Svistunenko D, Smith SJ, Miller AJ, Shabala S, et al. Arabidopsis root K+-efflux conductance activated by hydroxyl radicals: single-channel properties, genetic basis and involvement in stress-induced cell death. Journal of Cell Science. 2010;123(9):1468 –1479. DOI: 10.1242/jcs.064352.
  24. Asrar Z, Mozafari H, Rezanejad F, Pourseyedi S, Yaghoobi MM. Calcium and L-histidine effects on ascorbate-glutathione cycle components under nickel-induced oxidative stress in tomato plants. Biologia Plantarum. 2014;58(4):709 –716. DOI: 10.1007/ s10535-014-0443-4.
Опубликован
2020-02-24
Ключевые слова: подсолнечник, корень, рост, запрограммированная клеточная гибель, тяжелые металлы, никель, гистидин
Как цитировать
Мацкевич, В. С., Шикер, А. А., Звонарев, С. Н., Лицкевич, К. С., Туровец, О. А., Смолич, И. И., Соколик, А. И., & Демидчик, В. В. (2020). Ингибирование ростовых процессов и индукция запрограммированной клеточной гибели в корне Helianthus annuus L. под действием ионов никеля и никель-гистидиновых комплексов. Журнал Белорусского государственного университета. Биология, 1, 11-19. https://doi.org/10.33581/2521-1722-2020-1-11-19
Раздел
Клеточная биология и физиология